Coccidiose bij pluimvee

In dit artikel wordt een overzicht gegeven van de aandoening coccidiose. Naast de ziektekundige kennis en informatie over diagnostiek, therapie en preventie wordt ook het economische belang van coccidiose bij pluimvee besproken. Daarnaast worden recente ontwikkelingen besproken.

Coccidiose

Coccidiose is een reeds lang bekende aandoening, waarvoor het meeste onderzoek stamt uit de jaren zeventig. Recenter onderzoek richt zich vooral op het ontrafelen van het genoom van de Eimeria spp. en het verbeteren van vaccins [1]. Ook wordt er steeds meer onderzoek gedaan naar het gebruik van alternatieve behandelmethoden.

Coccidiose wordt veroorzaakt door verschillende Eimeria spp. Bij de kip zijn dit E. acervulina, E. maxima, E. necatrix, E. brunetti en E. tenella.

Coccidiose is de belangrijkste predisponerende factor voor dysbacteriose [2]. Economisch is deze aandoening dan ook erg belangrijk. Soms wordt het wel gezien als de economisch belangrijkste aandoening in de pluimveehouderij [3]. De kosten werden wereldwijd geschat op 750 miljoen tot meer dan 1,5 miljard US dollar [4]. In een andere studie werden de kosten zelfs op 2,3 miljard euro geschat [2]. Deze kosten worden voornamelijk veroorzaakt door subklinische coccidiose [4]. Williams heeft een berekening gemaakt voor de Engelse pluimveesector en concludeerde dat de door subklinische coccidiose veroorzaakte daling van de voederconversie en groei verantwoordelijk was voor 80,5% van de kosten. De overige kosten werden veroorzaakt door kosten voor preventie en behandeling [5].

Verschijnselen

De verschijnselen bestaan uit productiedalingen en dunne mest, eventueel met bloed. In de natte mest kunnen bacteriën en parasieten zich sneller ontwikkelen. Daarnaast neemt de ammoniakconcentratie toe, wat kan leiden tot voetzoollesies en respiratoire problemen [4]. De mortaliteit kan oplopen tot 12 – 15% [4]. De specifieke verschijnselen en de locatie van de lesies in de darmen zijn afhankelijk van de Eimeria species die de infectie veroorzaakt [6]. In tegenstelling tot wat vaak gedacht wordt, kunnen er ook aan het eind van de productieronde grote aantal oöcysten voorkomen die subklinische schade veroorzaken [7].

Naast de directe gevolgen van een infectie kan coccidiose ook een predisponerende factor zijn voor bacteriële infecties [4] zoals necrotische enteritis [8]. Infecties met Clostridium perfringens treden echter niet altijd op bij coccidiose infecties, hiervoor moet de infectiedruk met C. perfringens hoog genoeg zijn. Bovendien zijn er ook andere predisponerende factoren die bij het optreden van necrotische enteritis een rol kunnen spelen. Er moet nog meer onderzoek gedaan worden naar het effect van coccidiosevaccins op het voorkomen van necrotische enteritis, maar het lijkt erop dat de lesies van de subklinische coccidiose na vaccinatie niet predisponeren voor necrotische enteritis [8].

Blootstelling aan E. tenella zorgde voor een hoger aantal Salmonella enteritidis in de darmen en een verlengde uitscheiding. Dit werd gevonden bij kippen die enkele weken voor de challenge al geïnfecteerd waren met S. enteritidis. Er was echter geen duidelijk verband met de incidentie van S. enteritidis in de lever [9].

Diagnostiek

De diagnose wordt doorgaans gebaseerd op postmortaal onderzoek, eventueel in combinatie met het scoren van de lesies [2]. Er kan mestonderzoek worden gedaan waarbij een OPG (oöcysten per gram faeces) bepaald wordt [10]. Er is echter een slechte correlatie tussen de OPG en de impact van coccidiose in het koppel [2]. Ook kan een kwantitatieve PCR worden uitgevoerd op een mengmonster van de mest om te bepalen wat de infectiedruk is van de verschillende Eimeria species [10].

coccidiose-bij-pluimvee

Preventie & Behandeling

Coccidiose is een lastig te voorkomen ziekte omdat de oöcysten in alle stallen voorkomen. Daarnaast vermenigvuldigen de oöcysten zich zo snel dat één oöcyst kan zorgen voor tienduizenden nieuwe oöcysten [3].

Preventie bestaat uit vaccinatie of het toedienen van anticoccidia via het voer. Vaccinatie wordt al op zeer jonge leeftijd gedaan, omdat kuikens vanaf het uitkomen al geïnfecteerd kunnen worden met oöcysten [4]. Een nadeel van vaccinatie is dat de vaccinstammen zich vermenigvuldigen in de gastheercellen, wat betekent dat de dieren subklinische infecties doormaken [2]. Bij het vaccineren wordt een deel van de in de stal aanwezige stammen vervangen door de vaccinstammen. Dit kan als bijkomend voordeel hebben dat de gevoeligheid voor anticoccidia toeneemt [10-12].

De effectiviteit van toltrazuril als preventieve [13, 14] en curatieve behandeling [15] is aangetoond, waarbij de kippen nog steeds immuniteit opbouwden tegen coccidiose [14, 16]. Er zijn verschillende studies uitgevoerd waarbij toltrazuril vergeleken werd met andere diergeneesmiddelen.

  • Wanneer toltrazuril vergeleken werd met amprolium bleek dat toltrazuril zorgde voor een significant betere daling van het aantal oöcysten in de faeces [17].
  • Bij de behandeling van een E. tenella-infectie zorgden zowel toltrazuril als sulfachoorpyrazine voor een vermindering van de effecten van coccidiose op de mortaliteit en de groei. Er was echter wel een verschil in effectiviteit wanneer klinische lesies en faeces beoordeeld werden; toltrazuril bleek superieur wanneer de behandeling 24 uur na de infectie gestart werd, terwijl sulfachloorpyrazine superieur was als de behandeling 72 uur na infectie gestart werd [18].
  • In een andere studie bleek dat zowel de behandeling met de combinatie sulfaquinoxaline en pyrimethamine als die met toltrazuril resulteerde in een daling van de mortaliteit door E. tenella. Bij de behandeling met sulfaquinoxaline en pyrimethamine werden echter nog wel enkele oöcysten gevonden, terwijl er bij de toltrazurilbehandeling geen oöcysten werden gevonden [19].
  • De effectiviteit van sulfachloorpyrazine of sulfaquinoxaline is ook vergeleken met de effectiviteit van toltrazuril bij kalkoenen geïnfecteerd met E. meleagrimitis, E. adenoeides en E. gallopavonis. Kalkoenen die behandeld werden met sulfonamiden vertoonden enkele verschijnselen, terwijl kalkoenen die behandeld werden met toltrazuril vrij waren van klinische symptomen [20].

Alternatieven

In de afgelopen jaren zijn er geen nieuwe moleculen ontwikkeld voor de preventie of behandeling van coccidiose. Er wordt dan ook steeds meer onderzoek gedaan naar het effect van natuurlijke of synthetische alternatieven. De resultaten van deze proeven zijn echter vaak niet overtuigend of niet verifieerbaar.

Voedselbestanddelen en kruiden kunnen een direct effect uitoefenen door het verstoren van de ontwikkeling en vermeerdering van oöcysten. Een indirect effect kan bijvoorbeeld optreden door stimulatie van het immuunsysteem of het beïnvloeden van de darmflora en de darmmucosa [21]. De effecten die beschreven zijn in de literatuur zijn zeer wisselend en tevens sterk afhankelijk van de Eimeria sp. die werd gebruikt.

  • De beste resultaten werden verkregen met etherische oliën [22, 23]; in vitro studies toonden een coccidiocide effect aan [24, 25]. Echter, ook hier geldt dat niet in alle studies goede resultaten behaald werden [26, 27].
  • In een studie waarin verschillende plantenextracten zijn onderzocht, werden geen overtuigende resultaten gevonden [28]. Antioxidanten uit bepaalde plantensoorten, waaronder druiven, leverden wel goede resultaten [29]. Met bepaalde stoffen of specifieke planten werden verschillende resultaten bereikt.
    • Absintalsem (Artemisia spp.)is een plant waarvan zowel het plantenextract als de etherische olie bescherming kan boden tegen lesies van E.tenella. Daarnaast kunnen ze zorgen voor een daling van de oöcysten van E. tenella en E. acervulina. Er was geen bescherming tegen lesies van E. maxima [30-32].
    • Extracten van de neemboom bleken een dosisafhankelijk effect te hebben op de voederconversie en mortaliteit bij E. tenella-infecties, vergelijkbaar met het effect van salinomycine [33].

     

    • Met coumarine zijn vergelijkbare resultaten behaald als met salinomycine; een verbetering van de productieresultaten en een daling van het aantal oöcysten en macroscopische lesies [34].
    • Het gebruik van pruimen in diervoeding kan zorgen voor een toename in cytokinen en een daling van de uitscheiding van oöcysten [35].
    • De plant Echinacea purpurea had een immunomodulerend effect en zorgde voor een daling van de coccidioselesies na een challenge met E. acervulina, E. maxima, E. tenella en E. necatrix [36].
    • Carvacrol, cinnamaldehyde, Capsicum oleoresin [37] en groene thee [38] verlaagden het aantal oöcysten.
    • Het gebruik van polysachariden uit paddenstoelen of kruiden zorgde voor een hogere IgG-concentratie en een toename van het aantal antigeen-specifieke splenocyten na een challenge met E. tenella. De concentratie IgA en IgM werd niet beïnvloed [39]. Uit een andere studie blijkt dat paddenstoelen wel zorgde voor een daling van het aantal oöcysten, maar niet van invloed was op het ontstaan van lesies [40]. Polysachariden uit tarwe hadden een immunostimulerend effect en beschermden tegen coccidiose met verschillende Eimeria spp. [41].
    • Kurkuma is een kruid dat zorgde voor minder lesies en een lagere uitscheiding van oöcysten van E. maxima. Het beïnvloedde E. tenella niet [32].
    • In een studie waarin een combinatie van kruiden is onderzocht, bleek dat er een effect was op E. tenella, maar dat dit veel minder significant was dan het effect van lasolid [42].
  • Omega-3-vetzuren kunnen zorgen voor een vermindering van lesies door E. tenella, maar niet door E. maxima. Mogelijk werd dit veroorzaakt door verschillende omstandigheden in de ceca en het middelste deel van de darm [43, 44]. Een andere verklaring is dat gesporuleerde oöcysten en sporozoïeten van E. tenella gevoeliger zijn voor oxidatieve schade [45]. Omega-3-vetzuren bleken echter niet in alle studies effectief [46].
  • Het gebruik van het prebioticum mannanoligosaccharide (MOS) leidde tot een daling van het aantal oöcysten en het voorkomen van lesies bij E. tenella-infecties. MOS had echter geen effect op E. maxima en E. acervulina [47]. Ook in een andere studie werd aangetoond dat het gebruik van MOS leidde tot een daling van de lesies bij een infectie met Eimeria spp. [27]. In andere studies werd een veel minder duidelijk effect [48] of geen effect [49] gevonden. Bij het gebruik van specifieke β-glucanen werd geen overtuigend effect gevonden [50]. Het gebruik van hele gistcelwanden kan bijdragen aan het behoud van de integriteit van de darmwand tijdens een coccidiose-infectie [51]. Bij kuikens die gechallenged werden met Eimeria zorgde het voor een daling in het aantal oöcysten, stimulatie van het immuunsysteem en betere productieresultaten [52].
  • Lactobacillus spp kunnen ook de lokale immuunreactie in de darm bij coccidiose verbeteren [53-55]. Probiotica met Pediococcus spp. verlaagden de oöcystconcentraties, verbeterden de antilichaamreactie en verminderden het negatieve effect op de groei [56].
  • Betaïne had een synergetisch effect wanneer gecombineerd met salinomycine [57]. Dit gold niet voor andere ionoforen [58, 59]. Uit een andere studie bleekt juist dat betaïne de pathologie verergerde, maar ook het aantal leukocyten in de darm liet toenemen. Beide effecten kunnen worden verklaard door de chemotaxis van monocyten en de afgifte van stikstofoxide (NO) door macrofagen [60].
  • Het gebruik van protease leidde niet tot verbeteringen van coccidiose verschijnselen [61].Voedermiddelen en toevoegingsmiddelen worden niet alleen ingezet ter preventie, maar kunnen ook gebruikt worden tijdens de herstelfase [21]. Het wordt aanbevolen dit naast de reguliere behandeling te doen.

Dopharma producten

Dopharma heeft enkele diergeneesmiddelen voor de behandeling van coccidiose in het assortiment. Dozuril® 25 mg/ml is orale oplossing met toltrazuril, geregistreerd voor gebruik bij kippen.

Aminovitasol AD is een aanvullend diervoeder dat Saccharomyces cerevisiae, een gistextract, bevat.

Referenties

  1. Shirley, M.W. and H.S. Lillehoj, The long view: a selective review of 40 years of coccidiosis research. Avian Pathol, 2012. 41(2): p. 111-21.
  2. De Gussem, M. Coccidiosis in poultry: review on diagnosis, control, prevention and interaction with overall gut health. in 16th European Symposium on Poultry Nutrition. 2007. Strasbourg: World Poultry Science Association.
  3. Mathis, G., Keeping coccidiosis manageable, in World Poultry. 2015, Elsevier. p. 9-11.
  4. IFAH, Coccidiosis in poultry – Fact Sheet, IFAH, Editor. 2014.
  5. Williams, R.B., A compartmentalised model for the estimation of the cost of coccidiosis to the world’s chicken production industry. Int J Parasitol, 1999. 29(8): p. 1209-29.
  6. Tewari, A.K. and B.R. Maharana, Control of poultry coccidiosis: changing trends. J Parasit Dis, 2011. 35(1): p. 10-7.
  7. Severt, M.G., Ook op het eind opletten. Pluimveehouderij – Vleessector vaktechniek.
  8. Williams, R.B., Intercurrent coccidiosis and necrotic enteritis of chickens: rational, integrated disease management by maintenance of gut integrity. Avian Pathol, 2005. 34(3): p. 159-80.
  9. Qin, Z.R., et al., Eimeria tenella Infection Induces Recrudescence of Previous Salmonella enteritidis Infection in Chickens. Poultry Science, 1995. 74(11): p. 1786-1792.
  10. Ter Veen, C. and H. Peek, Puzzelen met darmgezondheid, deel 2 – Coccidiose bij vleeskuikens, in GD Pluimvee. 2013: Deventer. p. 14-15.
  11. Chapman, H.D. and T.K. Jeffers, Vaccination of chickens against coccidiosis ameliorates drug resistance in commercial poultry production. Int J Parasitol Drugs Drug Resist, 2014. 4(3): p. 214-7.
  12. Klein Swormink, B., Veldproef met weglaten coccidiostatie in voer toont aan: resistentie valt te verlagen. Pluimveehouderij 2007. 37(augustus 2007): p. 8-9.
  13. Alnassan, A.A., et al., Efficacy of early treatment with toltrazuril in prevention of coccidiosis and necrotic enteritis in chickens. Avian Pathol, 2013. 42(5): p. 482-90.
  14. Mathis, G.F., R. Froyman, and T. Kennedy, Coccidiosis control by administering toltrazuril in the drinking water for a 2-day period. Vet Parasitol, 2004. 121(1-2): p. 1-9.
  15. Schmid, H.P., et al., Use of toltrazuril in pullet breeding flocks raised on floors with anticoccidial-free feed. Dtsch Tierarztl Wochenschr, 1991. 98(4): p. 141-4.
  16. Greif, G., Immunity to coccidiosis after treatment with toltrazuril. Parasitol Res, 2000. 86(10): p. 787-90.
  17. Kandeel, M., Efficacy of amprolium and toltrazuril in chicken with subclinical infection of cecal coccidiosis. Indian Journal of Pharmacology, 2011. 43(6): p. 741-743.
  18. Laczay, P., G. Voros, and G. Semjen, Comparative studies on the efficacy of sulphachlorpyrazine and toltrazuril for the treatment of caecal coccidiosis in chickens. Int J Parasitol, 1995. 25(6): p. 753-6.
  19. Chapman, H.D., Chemotherapy of caecal coccidiosis: efficacy of toltrazuril, sulphaquinoxaline/pyrimethamine and amprolium/ethopabate, given in drinking water, against field isolates of Eimeria tenella. Res Vet Sci, 1989. 46(3): p. 419-20.
  20. Greuel, E., H.C. Mundt, and S. Cortez, [Sulfonamide and toltrazuril therapy of experimental turkey coccidiosis]. Dtsch Tierarztl Wochenschr, 1991. 98(4): p. 129-32.
  21. Peek, H., Resistance to anticoccidial drugs: alternative strategies to control coccidiosis in broilers, in Faculty Veterinary Medicine. 2010, University Utrecht.
  22. Barbour, E.K., et al., Control of eight predominant Eimeria spp. involved in economic coccidiosis of broiler chicken by a chemically characterized essential oil. J Appl Microbiol, 2015. 118(3): p. 583-91.
  23. Murakami, A.E., C. Eyng, and J. Torrent, Effects of functional oils on coccidiosis and apparent metabolizable energy in broiler chickens. Asian-Australas J Anim Sci, 2014. 27(7): p. 981-9.
  24. Remmal, A., et al., In vitro destruction of Eimeria oocysts by essential oils [Abstract]. Vet Parasitol, 2011. 182(2-4): p. 121-6.
  25. Remmal, A., et al., Oocysticidal Effect of Essential Oil Components against Chicken Eimeria Oocysts. International Journal of Veterinary Medicine: Research & Reports, 2013.
  26. Oviedo-Rondon, E.O., et al., Essential oils on mixed coccidia vaccination and infection in broilers. International Journal of Poultry Science, 2006. 5(8): p. 723-730.
  27. Bozkurt, M., et al., Efficacy of in-feed preparations of an anticoccidial, multienzyme, prebiotic, probiotic, and herbal essential oil mixture in healthy and Eimeria spp.-infected broilers. Poultry Science, 2014. 93(2): p. 389-399.
  28. Almeida, G.F., et al., The effects of combining Artemisia annua and Curcuma longa ethanolic extracts in broilers challenged with infective oocysts of Eimeria acervulina and E. maxima. Parasitology, 2014. 141(3): p. 347-55.
  29. Naidoo, V., et al., The value of plant extracts with antioxidant activity in attenuating coccidiosis in broiler chickens [Abstract]. Vet Parasitol, 2008. 153(3-4): p. 214-9.
  30. Allen, P.C., J. Lydon, and H.D. Danforth, Effects of components of Artemisia annua on coccidia infections in chickens. Poult Sci, 1997. 76(8): p. 1156-63.
  31. Arab, H.A., et al., Determination of artemisinin in Artemisia sieberi and anticoccidial effects of the plant extract in broiler chickens. Trop Anim Health Prod, 2006. 38(6): p. 497-503.
  32. Allen, P.C., H.D. Danforth, and P.C. Augustine, Dietary modulation of avian coccidiosis [Abstract]. Int J Parasitol, 1998. 28(7): p. 1131-40.
  33. Tipu, M.A., T.N. Pasha, and Z. Ali, Comparative efficacy of salinomycin sodium and neen fruit (Azadirachta Indica) as feed additive anticoccidials in broilers. International Journal of Poultry Science, 2002. 1(4): p. 91-93.
  34. Michels, M.G., et al., Anticoccidial effects of coumestans from Eclipta alba for sustainable control of Eimeria tenella parasitosis in poultry production. Vet Parasitol, 2011. 177(1-2): p. 55-60.
  35. Lee, S.H., et al., Immunomodulatory properties of dietary plum on coccidiosis. Comp Immunol Microbiol Infect Dis, 2008. 31(5): p. 389-402.
  36. Allen, P.C., Dietary supplementation with Echinacea and development of immunity to challenge infection with coccidia [Abstract]. Parasitol Res, 2003. 91(1): p. 74-8.
  37. Lillehoj, H.S., et al., Effects of dietary plant-derived phytonutrients on the genome-wide profiles and coccidiosis resistance in the broiler chickens. BMC Proc, 2011. 5 Suppl 4: p. S34.
  38. Jang, S.I., et al., Anticoccidial effect of green tea-based diets against Eimeria maxima. Vet Parasitol, 2007. 144(1-2): p. 172-5.
  39. Guo, F.C., et al., Effects of mushroom and herb polysaccharides on cellular and humoral immune responses of Eimeria tenella-infected chickens. Poult Sci, 2004. 83(7): p. 1124-32.
  40. Guo, F.C., et al., Coccidiosis immunization: effects of mushroom and herb polysaccharides on immune responses of chickens infected with Eimeria tenella. Avian Dis, 2005. 49(1): p. 70-3.
  41. Akhtar, M., et al., Studies on wheat bran Arabinoxylan for its immunostimulatory and protective effects against avian coccidiosis. Carbohydr Polym, 2012. 90(1): p. 333-9.
  42. Christaki, E., et al., Effect of a mixture of herbal extracts on broiler chickens infected with Eimeria tenella. Animal. Res., 2004. 53: p. 137-144.
  43. Allen, P.C., H.D. Danforth, and O.A. Levander, Diets High in n-3 Fatty Acids Reduce Cecal Lesion Scores in Chickens Infected with Eimeria tenella. Poultry Science, 1996. 75(2): p. 179-185.
  44. Allen, P., H. Danforth, and O. Levander, Interaction of dietary flaxseed with coccidia infections in chickens. Poultry Science, 1997. 76(6): p. 822-827.
  45. Michalski, W.P. and S.J. Prowse, Superoxide dismutases in Eimeria tenella [Abstract]. Mol Biochem Parasitol, 1991. 47(2): p. 189-95.
  46. Allen, P.C., H. Danforth, and P.A. Stitt, Effects of nutritionally balanced and stabilized flaxmeal-based diets on Eimeria tenella infections in chickens. Poultry Science, 2000. 79(4): p. 489-492.
  47. Elmusharaf, M.A., et al., The effect of an in-feed mannanoligosaccharide preparation (MOS) on a coccidiosis infection in broilers. Animal Feed Science and Technology, 2007. 134(3–4): p. 347-354.
  48. Elmusharaf, M.A., et al., Effect of a mannanoligosaccharide preparation on Eimeria tenella infection in broiler chickens. International Journal of Poultry Science, 2006. 5(6): p. 583-588.
  49. McCann, M.E.E., et al., The use of mannan-oligosaccharides and/or tannin in broiler diets. International Journal of Poultry Science, 2006. 5(9): p. 873-879.
  50. Barberis, A., et al., Effect of using an anticoccidial and a prebiotic on production performanced, immunity status and coccidiosis in broiler chickens. Asian Journal of Poultry Science, 2015. 9(3): p. 133-143.
  51. Luquetti, B.C., et al., Saccharomuces Cerevisiae cell wall dietary supplementation on the performance and intestinal mucosa development and integrity of broiler chickens vaccinated against coccidiosis. Brazilian journal of poultry science, 2012. 14(2).
  52. Shanmugasundaram, R., M. Sifri, and R.K. Selvaraj, Effect of yeast cell product (CitriStim) supplementation on broiler performance and intestinal immune cell parameters during an experimental coccidial infection. Poult Sci, 2013. 92(2): p. 358-63.
  53. Sato, K., et al., Immunomodulation in gut-associated lymphoid tissue of neonatal chicks by immunobiotic diets. Poult Sci, 2009. 88(12): p. 2532-8.
  54. Dalloul, R.A., et al., Intestinal immunomodulation by vitamin A deficiency and lactobacillus-based probiotic in Eimeria acervulina-infected broiler chickens. Avian Dis, 2003. 47(4): p. 1313-20.
  55. Dalloul, R.A., et al., Enhanced mucosal immunity against Eimeria acervulina in broilers fed a Lactobacillus-based probiotic. Poult Sci, 2003. 82(1): p. 62-6.
  56. Lee, S.H., et al., Influence of Pediococcus-based probiotic on coccidiosis in broiler chickens. Poult Sci, 2007. 86(1): p. 63-6.
  57. Augustine, P.C., et al., Effect of betaine on the growth performance of chicks inoculated with mixed cultures of avian Eimeria species and on invasion and development of Eimeria tenella and Eimeria acervulina in vitro and in vivo. Poult Sci, 1997. 76(6): p. 802-9.
  58. Matthews, J.O., T.L. Ward, and L.L. Southern, Interactive effects of betaine and monensin in uninfected and Eimeria acervulina-infected chicks. Poult Sci, 1997. 76(7): p. 1014-9.
  59. Waldenstedt, L., et al., Effect of betaine supplement on broiler performance during an experimental coccidial infection. Poult Sci, 1999. 78(2): p. 182-9.
  60. Klasing, K.C., et al., Dietary betaine increases intraepithelial lymphocytes in the duodenum of coccidia-infected chicks and increases functional properties of phagocytes. J Nutr, 2002. 132(8): p. 2274-82.
  61. Peek, H.W., et al., Dietary protease can alleviate negative effects of a coccidiosis infection on production performance in broiler chickens. Animal Feed Science and Technology, 2009. 150(1–2): p. 151-159.